本作于2017年12月16日公开的剧场版‘电影版妖怪手表：光影之卷 鬼王的复活’作为前导故事，后于2018年4月13日开始于东京电视台播放TV版的后续剧情。本作故事接续前作妖怪手表TV动画版的世界观，以30年后的樱花新城为舞台，描述夏芽一行人面临各种不可思议的灵异现象以及妖魔威胁，借由妖怪手表之力将之解决或击退。本作设定中妖怪们具有平时的“光型态”与战斗专用的“影型态”两种模样，使用的妖怪手表亦从“妖怪徽章”改为搭配“妖怪钥匙”

一天名侦探毛利小五郎收到了一张寄给他的请帖，里面是一个神秘男子的委托，神秘男子邀请毛利小五郎等人前往横滨的一个游乐场。小五郎和江户川柯南一行人快乐地来到游乐场游玩，还带上了可以出入无阻的VIP手表。不料他们却中了那名神秘男子的圈套。所有带上手表的人不得离开游乐场，否则手表上的炸弹便会发生爆炸。从现在开始到晚上十点，如果柯南和小五郎不能解开谜题，小兰和少年侦探团也会随着游乐园一起粉身碎骨。其他侦探们与柯南一同挑战谜题，当所有人一起努力调查犯人的真面目时，危机却不断展露在眼前，时间一分一秒地逼近，犯人无赖地设

故事以两个主人公的约定而展开，讲述了虽然很贫穷却过得很幸福的少年“下町心”在唯一的亲人母亲过世后，落入了不幸的深渊。一位名叫“高城一希”的少年，也同样失去了姐姐。两个失去亲人的少年与一位能看见精灵的少女“有星多江”，以及“须大叔”、“猫又”、“河童”、“座敷童子”等善良可爱的精灵妖怪，一起踏上了寻找亲人的冒险之路，小伙伴们温暖感人的友情故事也就此展开。即使山川异域，跨越时空，这份友情也决不能忘记！