在尼比鲁星球探查期间，企业号舰长柯克（克里斯·派恩 饰）为营救史波克（扎克瑞·昆图 饰）采取了胆大妄为的举动，几乎危及全舰队员的生命，他也为此付出代价。不久，柯克官复原职，而伦敦发生一起死亡超过四十人的恐怖袭击事件。该事件的始作俑者约翰·哈里森（本尼迪克特·康伯巴奇 饰）正来自联盟内部。此后他驾驶飞机袭击了高层会议，柯克最为敬重的派克将军不幸遇难。为了阻止哈里森的外逃阴谋，柯克重新率领企业号启程追击。危机重重的旅途，他和舰员、朋友之间的信任也受到巨大考验。

2285年，在与可汗的战斗中损坏的联邦星舰进取号，返回了地球的太空港以进行维修。柯克还在为斯波克的死感到悲伤。麦科伊医生出现了种种异常的行为：如擅自闯入被封锁的斯波克原来的舱房、胡言乱语等，最后他被送进了医院进行精神检查。斯科提被另分派到了联邦星舰精进号。星际舰队指挥部对新形成的创世星下达了禁入令。柯克被告知，进取号即将除役。斯波克的父亲沙瑞克找到柯克并告诉他，斯波克的遗体必须返回瓦肯星，否则他的灵魂就不得安息。沙瑞克要求柯克必须回到创世星，寻回斯波克的遗棺并将它带回瓦肯星——而斯波克临死前与麦科伊进行了